События фильма «Попутчик» разворачиваются в Америке в середине восьмидесятых годов. Главный герой – молодой двадцатилетний парень Джим Холси, который занимается тем, что перегоняет автомобили. Очередной заказ, Джим перегоняет в Калифорнию дорогую машину и на пустынной трассе подбирает попутчика, который называет себя Джоном Райдером. Уже совсем скоро попутчик начинает вести себя по-хамски, водитель уверен, что тот хочет его убить, и выталкивает того из машины. Вот только избавиться от Райдера не так просто. Начинается бешеная погоня с обилием трупов и крови. Однако самое неприятное в этой истории то, что полицейские считают именно Холси убийцей водителей.